Levaduras de ambientes extremos : caracterizaciones genómicas implicadas en sus adaptaciones

Abstract

Los ambientes extremos albergan una amplia biodiversidad de microorganismos con adaptaciones únicas que les permiten sobrevivir y prosperar en estas condiciones: los extremófilos/extremotolerantes. El estudio de estos organismos permite entender y caracterizar mecanismos de adaptación, información de gran riqueza científica y con un gran potencial biotecnológico. La obtención de secuencias genómicas de organismos provenientes de estos ambientes, y su comparación con genomas de especies cercanas pero no vinculadas a estas condiciones, constituyen un material de partida rico para dicho propósito. En esta Tesis Doctoral se presentan los genomas de 5 especies de levaduras, provenientes de 2 ambientes extremos distintos: Naganishia vishniacii, de valles secos en Antártida, y 4 especies del género Goffeauzyma, aisladas de drenajes ácidos de rocas con alta concentración de metales en solución. Para ambos grupos y 9 especies de referencia se ensamblaron y anotaron los genomas y se asignaron grupos de ortología al repertorio génico codificado. El análisis comparativo revela una reducción en el material genético para todas las especies extremotoleranes, tanto en cantidad de secuencias codificantes, como en la proporción de grupos funcionales multicopia, coherente con su asociación ambiente-específico y con una optimización en el uso de recursos en contextos de escasez de nutrientes. Estos organismos poseen también una gran cantidad de genes de función desconocida, cuyo estudio podrá proveer nuevas pautas para entender sus adaptaciones. Presentan una alta redundancia en transportadores de familia Major Facilitator Superfamily (MFS); una mayor representatividad/particularidades en genes vinculados con la biogénesis de la pared/membrana celular, constituyendo la defensa primaria para la tolerancia de estas especies; genes relacionados con la fotoprotección (PIKK) y la xerofilia (Sho1) en N. vishiacii y con la respuesta a daño oxidativo inducido por metales, el mantenimiento de la pared (proteínas RhoGAP) y la precipitación de metales (fosfatasas ácidas) en ambientes ácidos, en las especies del género Goffeauzyma. En estas últimas especies, también resaltan la importancia de las ATPasas de membrana vinculadas con el bombeo de iones y de nitrato reductasas, posiblemente implicadas en la síntesis de nanopartículas metálicas. El análisis de uso de aminoácidos para N. vishniacii señala modificaciones globales del proteoma con un enriquecimiento en glutamina y una disminución de prolina, consistente con una mayor flexibilidad en las proteínas como adaptación a las bajas temperaturas. Finalmente, no se encontraron evidencias de estrategias de tolerancia (como las proteínas anticongelantes en relación a ambientes fríos y las metalotioneína en la detoxificación de metales), caracterizadas para otros microorganismos, lo que indica que los mecanismos de adaptación descritos para diversas especies no son universales. Todos los rasgos genómicos caracterizados en esta Tesis mediante una estrategia bioinformática robusta permiten explicar la asociación de estas especies a sus ambientes restrictivos.

Extreme environments host a wide biodiversity of microorganisms with unique adaptations that enable them to survive and thrive in such conditions – these are known as extremophiles. Studying these organisms provides insights into and characterizes mechanisms of adaptation, offering valuable scientific information of significant biotechnological potential. Obtaining genomic sequences from organisms inhabiting these environments and comparing them with genomes of phylogenetically related species not associated with those conditions provides a rich starting material for this purpose. This Doctoral Thesis presents the genomes of 5 yeast species from 2 distinct extreme environments: Naganishia vishniacii from dry valleys in Antarctica, and 4 species of the Goffeauzyma genus isolated from acidic rock drainages with high metal concentrations. Genomes were assembled, annotated, and gene orthology groups were assigned for both taxa as well as 9 reference species. Comparative analysis reveals a reduction in genetic material for all extremophilic species, both in the quantity of coding sequences and the proportion of multicopy functional groups. This reduction is consistent with their environment-specific associations and resource optimization in nutrient-scarce contexts. These organisms also possess a significant number of genes with unknown functions, the study of which may provide new insights into their adaptations. They exhibit a high redundancy in Major Facilitator Superfamily (MFS) transporter genes, a greater representation of genes linked to cell wall/membrane biogenesis – forming the primary defense for species tolerance – and genes related to photoprotection (PIKK) and xerophily (Sho1) in N. vishniacii, as well as genes associated with metal-induced oxidative damage response, maintenance of the cell wall (RhoGAP proteins), and metal precipitation (acid phosphatases) in acidic environments in Goffeauzyma species. Also in that species, the importance of membrane ATPases linked to ion pumping and nitrate reductases, potentially involved in metal nanoparticle synthesis is highlighted. Amino acid usage analysis for N. vishniacii indicates global proteome modifications characterized by an enrichment of glutamine and a decrease in proline, consistent with greater protein flexibility as an adaptation to low temperatures. Ultimately, the absence of evidence for classical tolerance strategies (such as antifreeze proteins for cold environments and metallothioneins for metal detoxification) suggests that the adaptation mechanisms described for various species are not universal. All the genomic traits characterized in this Thesis through a robust bioinformatic strategy help explain the association of these species with their restrictive environments.