Efectos de una interacción clave y consecuencias de su ruptura en el bosque Templado Patagónico

Abstract

Un atributo central de las comunidades es que sólo unas pocas especies e interacciones pueden determinar las propiedades y los procesos que en ellas ocurren. Diversos estudios han resaltado la importancia de estas especies e interacciones clave en el mantenimiento de las comunidades. Su importancia radica en la capacidad de generar efectos en cadena que se propagan a través de la comunidad. Por esta razón, resulta indispensable identificar estas especies e interacciones y entender los mecanismos por los cuales afectan la estructura y el funcionamiento de las comunidades. Esto es relevante debido a las actuales tasas de cambio global que pueden producir la remoción de estas especies o la ruptura de estas interacciones clave. Uno de los principales procesos promotores del cambio global es la invasión de especies no nativas. Estas especies generan impactos en la economía, en la estructura de las comunidades y en los procesos ecológicos en los sitios donde invaden. Mediante interacciones negativas las especies no nativas pueden reducir drásticamente los tamaños poblacionales de especies nativas, generando, en última instancia, extinciones locales. En particular, estas especies pueden afectar indirectamente la comunidad mediante la ruptura de mutualismos, ocasionando efectos en cascada sobre otros miembros de la comunidad. Sin embargo, la importancia de los efectos indirectos que producen las especies no nativas son a menudo ignorados en estudios sobre los impactos de estas especies en la comunidad invadida. En la región noroeste del bosque templado de Patagonia ocurre una interacción mutualista que involucra a un colibrí (Sephanoides sephaniodes), un marsupial (Dromiciops gliroides), un muérdago (Tristerix corymbosus) y al principal hospedador del muérdago (Aristotelia chilensis). El néctar producido por el muérdago es el único recurso para el colibrí durante el invierno permitiendo generar poblaciones permanentes en estos bosques. Además, el colibrí poliniza especies de casi el 20% de los géneros leñosos de estos bosques en verano. El marsupial dispersa al menos 25 especies de frutos carnosos, incluyendo frutos de gran tamaño no dispersados por las aves. Al mismo tiempo, el muérdago depende del marsupial para su persistencia ya que es su único dispersor de semillas. A pesar de la importancia individual de estas especies, el rol de esta interacción en los bosques templados patagónicos es aún desconocida. También, se ha registrado que ungulados no nativos producen la ruptura del mutualismo colibrí-muérdago-marsupial al consumir el principal hospedador del muérdago y al producir la extinción local del marsupial. Entender como la ruptura de este mutualismo podría generar efectos en cascada en la comunidad resulta prioritario para la conservación de estos bosques. Por todas estas razones, la presente tesis tiene como objetivo principal evaluar la importancia del mutualismo colibrí-muérdago-marsupial para el bosque templado patagónico y estudiar como su ruptura afecta diferentes propiedades a nivel comunidad. Para examinar la importancia del mutualismo entre el colibrí-muérdago-marsupial en estos bosques y entender cómo su ruptura por ungulados no nativos impacta en la complejidad y diversidad de la comunidad, me centré en el análisis de redes de interacciones. Para alcanzar los objetivos propuestos, construí redes de polinización y dispersión de semillas en sitios de bosque intacto con y sin el mutualismo tripartito y sitios con ungulados no nativos. Luego, evalué la complejidad y diversidad de las redes mutualistas utilizando “motivos” (motifs). Los resultados sugieren que el mutualismo colibrí-muérdago-marsupial tiene el potencial de incrementar el número de especies y la diversidad de interacciones de las redes de polinización y dispersión de semillas debido al papel ecológico clave que desempeñan sus miembros. Además, los resultados indican que la introducción de ungulados no nativos y la pérdida de este mutualismo tripartito erosionan la complejidad de estas redes. Esta reducción en el número de especies y diversidad de interacciones podrían estar acompañada con cambios en otras propiedades de la comunidad como la estructura y estabilidad. Posteriormente, evalué cómo la ruptura del mutualismo colibrí-muérdago-marsupial por ungulados no nativos modifica la forma en que en las especies interactúan en la comunidad (estructura) y cómo eso afecta la vulnerabilidad de la comunidad a la extinción de especies. Esto lo lleve a cabo construyendo redes multicapas polinizador-planta-dispersor de semillas en sitios de bosque intacto con el mutualismo tripartito y sitios con ungulados. Para cada red, calculé parámetros que describen su estructura (conectividad, modularidad, rol estructural de las especies). Luego, evalué como los cambios en la estructura afectaron la estabilidad de la comunidad a través de simulaciones de extinciones de especies. En general, encontré que los ungulados no nativos redujeron la conectividad entre la polinización y la dispersión de semillas y produjeron una red con menos compartimentos pero menos conectados entre sí. Estos cambios estructurales alteraron la dinámica de los efectos en cascada en la comunidad, aumentando la propagación de las perturbaciones y reduciendo la robustez de la red. Finalmente, evalué el potencial del mutualismo colibrí-muérdago-marsupial para reducir los impactos producidos por un abejorro invasor (Bombus terrestris) sobre la comunidad. Al aumentar la diversidad de especies de plantas, este mutualismo clave podría promover el recableado de interacciones de los polinizadores nativos, permitiéndoles asignar nuevas interacciones con plantas y escapar de la competencia con el polinizador invasor. Para lograr esto, utilicé datos recogidos en sitios antes de la invasión del abejorro y comparé esas redes con redes construidas después de la invasión en sitios con y sin el mutualismo clave. En este caso, apliqué motivos para calcular el nicho de interacciones de polinizadores y dinámica de redes para estimar el recableado de interacciones de la comunidad. Encontré que el mutualismo clave promovió la resistencia de la comunidad frente a los impactos de B. terrestris, al aumentar las chances de que los polinizadores nativos formen nuevas interacciones y reduzcan la competencia por recursos con el abejorro no nativo. En general, el mutualismo colibrí-muérdago-marsupial es importante para el bosque templado patagónico ya que aumenta la complejidad y la resistencia de la comunidad al impacto polinizadores invasores. Además, su ruptura por ungulados no nativos altera la estructura y reduce la estabilidad de la comunidad. Estos resultados enfatizan la necesidad de proteger este mutualismo y son el punto de partida para tomar decisiones de manejo futuras.

A central attribute of ecological communities is that only a few species and interactions may be essential to maintain community structure and ecosystem processes. Several studies have highlighted the importance of keystone species and interactions in maintaining communities. Their importance lies in the ability to generate knock-on effects that propagate through the community. For that reason, it is essential to identify and conserve keystone species and interactions and to understand the mechanisms by which they affect the structure and functioning of communities. This is particularly relevant given the current high rate of global change resulting in the removal of these species or disruption of key interactions. One of the main processes that promotes global change is the invasion of non-native species. These species generate impacts on the economy, structure of the communities and ecological processes in the places where they invade. Invasive species can reduce the abundance of native species through negative interactions, potentially to the point of local extinction. In particular, they can disrupt mutualistic interactions, resulting in the loss of ecological services and generating cascading effects on other species in the community. However, the relevance of indirect effects produced by invasive species are often ignored in ecological studies. In the northern portion of the temperate forest of Patagonia, a mutualistic interaction occurs involving a hummingbird (Sephanoides sephaniodes), a marsupial (Dromiciops gliroides), a mistletoe (Tristerix corymbosus), and main host of the mistletoe (Aristotelia chilensis). The nectar produced by the mistletoe is the only resource for the hummingbird during the winter, allowing it to establish permanent populations in these forests. In addition, the hummingbird pollinates almost 20% of the woody genera in summer. The marsupial provides an efficient seed dispersal service by dispersing at least 25 fleshy fruited species, including large fruits not dispersed by the native birds. In addition, the mistletoe depends fully on the marsupial for its persistence because it is its only seed disperser. Despite the individual importance of these species, the potential role of the hummingbird-mistletoe-marsupial mutualism for the maintenance and functioning of the Patagonian temperate forest is still -. It has been demonstrated that non-native ungulates disrupt the hummingbird-mistletoe-marsupial mutualism by consuming the main host of the mistletoe, A. chilensis, and by causing the local extinction of the marsupial. Understanding how the disruption of this mutualism could generate cascading effects in the community is essential for the conservation of this forest. Here, the main goal is to evaluate the importance of the hummingbird-mistletoe-marsupial mutualism in the Patagonian temperate forest and to study how its disruption affects different properties at community level. To evaluate the importance of the hummingbird-mistletoe-marsupial mutualism and understand the effect of its disruption by non-native ungulates on the complexity and diversity of interactions of the community, I focused on ecological network analysis. I built pollination and seed dispersal networks in intact forest sites with and without the tripartite mutualism, and in sites with non-native ungulates. I evaluated the complexity and diversity of networks using motifs. The results suggest that the hummingbird-mistletoe-marsupial mutualism increases the number of species and diversity of interactions of the networks due to the ecological role of its members. Moreover, the results indicate that the gain of non-native ungulates and the consequent loss of the tripartite mutualism erode the complexity of the networks. This reduction in the number of species and diversity of interactions may produce changes in the other community properties. I also evaluated how the disruption of the hummingbird-mistletoe-marsupial mutualism by non-native ungulates alters the way in which species interact in the community (structure) and the consequent effect on the vulnerability of the community to species extinction events. To do this, I built pollinator-plant- seed disperser multilayer network in intact sites with the tripartite mutualism and sites with non-native ungulates. For each network, I calculated parameters describing the network structure (connectivity, modularity, structural role of species). Then, I evaluated how changes in the structure affect the stability of the community using species extinction models. I found that non-native ungulates reduced the connectivity between pollination and seed dispersal mutualism and created a less compartmentalized and fragmented network. These structural changes altered the dynamics of cascading effects, increasing the propagation of disturbances and reducing the robustness of networks with presence of non-native ungulates. Finally, I explored whether the mutualism among a hummingbird–mistletoe–marsupial reduce the impact of an invasive bumblebee (Bombus terrestris) on the community. By increasing the diversity of species, this keystone mutualism could promote the interaction rewiring of native pollinators, allowing them to assign new interactions with plants and escape competition with the invasive pollinator. To do this, I used data collected before the invasion of B. terrestris to build pollination networks and compared them with networks built in sites after the invasion with and without the keystone mutualism. In this case, I used motifs to calculate the interaction niche of pollinators and network dynamics to estimate the interaction rewiring of the community. I found that the keystone mutualism promoted the resistance of the community against the impact of B. terrestris by increasing the chances of native pollinators to form new interactions and reducing the competition for resources with the invasive pollinator. In general, the hummingbird–mistletoe–marsupial mutualism is essential to the Patagonian temperate forest because it increases the complexity and resistance of the community against invasive pollinators. In addition, the disruption of this keystone mutualism by non-native ungulates alters the structure and reduces the stability of the community. These results emphasize the protection of the hummingbird–mistletoe–marsupial mutualism and are the starting point for future management decisions.