Comportamiento de forrajeo en la avispa social Vespula germanica : uso de claves olfativas y rol de la experiencia como modulador de la respuesta

Abstract

Para los insectos sociales, el éxito en el forrajeo depende de su habilidad para localizar fuentes de alimento en un ambiente que es cambiante e impredecible, y las claves olfativas desempeñan un rol central en esta tarea. Sin embargo, cómo los individuos responden a estímulos olfativos como así también qué rol desempeñan los olores durante el forrajeo puede ser influenciada fuertemente por la experiencia previa. El rol del aprendizaje en la respuesta a olores ha sido estudiado con bastante profundidad en insectos sociales tales como abejas y hormigas, sin embargo, las avispas eusociales han recibido considerablemente menos atención. En esta tesis me propuse profundizar en la importancia de las claves olfativas durante el forrajeo y el rol que desempeña la experiencia en la respuesta a olores usando como modelo de estudio a Vespula germanica, una avispa eusocial con hábitos carroñeros que ha invadido diversas regiones del mundo y es considerada una plaga en la Patagonia. Demostré que las claves olfativas aversivas tienen potencial para ser empleados como herramienta de manejo de esta especie ya que la presencia de estos olores en las inmediaciones de un cebo proteico interfirió con el forrajeo y también provocó una disminución en la frecuencia de ataques a colmenas de Apis mellifera cuando se aplicaron en las cercanías de la piquera (capítulo 2). Posteriormente, encontré que la experiencia apetitiva puede modular radicalmente la respuesta a claves olfativas, conduciendo a que un olor que inicialmente desencadenaba respuestas aversivas se vuelva atractivo como resultado del aprendizaje asociativo (capítulo 3). A su vez, una sola visita de recolección fue suficiente para el establecimiento de la asociación entre el olor y el alimento, y que tres experiencias de recolección condujeron a una memoria olfativa de largo plazo. El olor aprendido no solo influenció las preferencias de las avispas, sino que también promovió el consumo de un recurso diferente y menos atractivo (solución de sacarosa). Por otro lado, también encontré que, si bien las claves olfativas desempeñan un rol importante guiando la búsqueda de nuevos recursos o de fuentes conocidas que han sido desplazadas de su sitio original, el olfato parece ser irrelevante durante la relocalización del recurso, cuando las claves visuales del contexto aparecen como el mecanismo de orientación primario (capítulo 4). Este hallazgo sugiere una jerarquía en el uso de claves, y también demuestra que la importancia de las claves olfativas durante el forrajeo de fuentes de carroña depende del contexto. Finalmente, también demostré que el aprendizaje de un estímulo olfativo no es contante a lo largo de las sucesivas visitas a una fuente, ya que la fuerza de la asociación entre el olor y el alimento varió considerablemente dependiendo del momento en el que el olor experimentado (e.g. primera visita vs. visitas posteriores) (capítulo 5). Encontré que la primera experiencia con la fuente de alimento interfirió con el subsecuente aprendizaje de un olor novedoso y que el primer encuentro de la avispa con el recurso fue decisivo en el posterior aprendizaje, curiosamente, aunque esta experiencia no haya involucrado la recolección exitosa del alimento. Esta tesis constituye un aporte valioso al conocimiento sobre el rol de los olores durante el forrajeo de carroña en véspidos eusociales y los factores que modulan el aprendizaje olfativo en un contexto natural de forrajeo. También brinda información útil que podría ayudar a mejorar las estrategias de manejo empleadas actualmente para esta especie. Los hallazgos obtenidos demuestran que V. germanica tienen un comportamiento de forrajeo altamente especializado y una notable plasticidad comportamental, lo que la convierte en un modelo interesante para investigar el rol del aprendizaje y la memoria en ambientes cambiantes

In social insects, foraging success depends on their ability to locate food sources in a changing and unpredictable environment, and olfactory cues play a central role in this task. However, the response to olfactory stimuli and their relevance during foraging can be influenced by previous experience. The role of learning in odour response has been studied quite extensively in social insects such as bees and ants, however, eusocial wasps have received considerably less attention. In this thesis I explored the importance of olfactory cues in foraging and the role of experience in odour response in Vespula germanica, a scavenger eusocial wasp that has successfully invaded several regions around the world and constitutes an important pest in Patagonia. I demonstrated that aversive olfactory cues have the potential to be employed as a management tool for this species as the presence of these odours interfered with foraging on protein baits and also led to a reduction in the frequency of attacks against Apis mellifera bees when applied in the vicinity of the hive entrance (Chapter 2). I subsequently found that appetitive experience can lead to an aversive odour becoming attractive as a result of associative learning (Chapter 3). I found that the odour-food association was established after a single collecting visit while more collecting events led to long-term memory of the odour. Learnt odour also guided wasp preferences and even promoted greater consumption of a different and less attractive resource (sucrose solution). On the other hand, I also showed that olfactory cues strongly guided the search for new resources and for known sources that have been displaced, however, olfaction appears to be irrelevant during resource relocalisation, when learnt spatial cues appear as the primary orientation mechanism (Chapter 4). This finding suggests a hierarchy in the use of cues and a context-dependent use of odour cues. Finally, I showed that the strength of the odour-food association depends on the timing of the odour experienced (Chapter 5). I observed that the first experience with the food source interfered with the subsequent learning of a novel odour and that the wasp's first encounter with the resource was decisive in subsequent learning, interestingly, even though this experience did not involve the successful collection of food. This thesis is a valuable contribution to our knowledge of the role of odours during carrion foraging in eusocial wasps, and the factors that modulate olfactory learning in a natural foraging context. It also provides useful information that could help improve management strategies currently employed for this species. The findings demonstrate that V. germanica have highly specialized foraging behaviour and remarkable behavioural plasticity, making it an interesting model for investigating the role of learning and memory in changing environments.