¿Buenos o malos inquilinos? Papel del ensamble de hormigas y pulgones sobre la adecuación de cardos exóticos

Abstract

Las interacciones bióticas entre especies exóticas y nativas son importantes para explicar la invasión de especies. Estas interacciones pueden modular mecanismos de invasión de especies como la resistencia biótica o la facilitación-mutualismo. Las hormigas ordeñadoras de pulgones son excelentes modelos para examinar si los efectos indirectos de la biota nativa afectan la invasión de plantas. Por un lado, las hormigas pueden afectar negativamente la adecuación de las plantas al incrementar la abundancia y daño de los pulgones. Por otro lado, las hormigas pueden afectar positivamente la adecuación de las plantas al expulsar a los herbívoros no-pulgón de las mismas. Para comprobar si las hormigas pueden afectar indirectamente a la invasión de plantas, examiné un ensamble de hormigas ordeñadoras sobre el cardo exótico Carduus thoermeri. Esta planta es atacada por pulgones y el curculiónido Rhinocyllus conicus, que es un agente de control biológico de cardos. En experimentos de laboratorio, caractericé la agresividad de las hormigas contra los depredadores de pulgones y R. conicus. En experimentos a campo, evalué si las hormigas defienden a los pulgones de sus depredadores e influyen en el crecimiento poblacional de los pulgones sobre las plantas. Mediante análisis de vías, examiné efectos indirectos de las hormigas sobre la adecuación de C. thoermeri. Consideré dos hipótesis sobre los efectos indirectos de las hormigas: la hipótesis de “Resistencia biótica indirecta”, la cual predice un descenso de la adecuación de C. thoermeri al incrementar la abundancia y daño de los pulgones y la hipótesis de “Facilitación biótica indirecta”, la cual predice un incremento de la adecuación de C. thoermeri al expulsar a R. conicus. Finalmente, realicé un análisis poblacional donde evalué si las hormigas y R. conicus afectan las tasas de crecimiento poblacional de C. thoermeri. Encontré tres especies de hormigas ordeñadoras sobre C. thoermeri: Dorymyrmex tener, Camponotus distinguendus y D. richteri. Las especies difirieron en su agresividad frente a los depredadores de pulgones y R. conicus; siendo D. tener la especie más agresiva. Dorymyrmex tener fue además la especie más frecuente y abundante sobre C. thoermeri. La hormiga D. tener expulsó exitosamente a los depredadores de pulgones de las plantas y afectó positivamente el crecimiento poblacional de los pulgones. Además, D. tener afectó indirecta y negativamente la reproducción de C. thoermeri por la vía de los pulgones (apoyando la hipótesis de “Resistencia biótica indirecta”). Sin embargo, D. tener no afectó indirectamente la reproducción de C. thoermeri por la vía de R. conicus (descartando la hipótesis de “Facilitación biótica indirecta”). A pesar que D. tener afectó negativamente la reproducción de C. thoermeri, esta especie no afectó el crecimiento poblacional de C. thoermeri. El controlador biológico R. conicus sí tuvo un efecto negativo sobre el crecimiento poblacional de C. thoermeri. Colectivamente, mis resultados evidencian que (1) la agresividad de las hormigas ordeñadoras es una característica clave para las poblaciones de pulgones sobre C. thoermeri, (2) solo las hormigas más agresivas afectan indirectamente la adecuación de C. thoermeri, y (3) las hormigas ordeñadoras no afectan la dinámica poblacional de C. thoermeri. Mi tesis destaca la importancia que tienen las interacciones bióticas indirectas y los estudios poblacionales en la comprensión de la invasión de especies.

Biotic interactions between exotic and native species are important to explain species invasion. They can modulate invasion mechanisms such as the biotic resistance or facilitation-mutualism. Aphid-tending ants that visit exotic plants looking for aphids are excellent models for examining indirect effects on plant invasion. On the one hand, aphid-tending ants can negatively affect plant fitness by increasing aphid infestation and sap-feeding damage. On the other hand, aphid-tending ants can positively affect plant fitness by expelling non-aphid herbivores from plants. To test whether ants can indirectly affect plant invasion, I examined an aphid-tending ant assemblage on the exotic thistle Carduus thoermeri. Thistles are attacked by aphids and the weevil Rhinocyllus conicus, which is a biological control agent. First, in laboratory experiments, I characterized the aggressiveness of aphid-tending ant species in confrontations with aphid predators and R. conicus. In the field, I examined whether ants effectively defend aphids from their predators and influence aphid population growth on C. thoermeri. With pathway analyses, I examined whether aphid-tending ants indirectly affect C. thoermeri fitness. I considered two hypotheses regarding ants’ indirect effects: (1) a decrease in C. thoermeri fitness through an increase in aphid abundance and damage ("Indirect biotic resistance" hypothesis) and (2) an increase in C. thoermeri fitness through the removal of R. conicus ("Indirect biotic facilitation" hypothesis). Finally, I evaluated whether aphid-tending ants and R. conicus affect C. thoermeri population growth rates. I found three species of aphid-tending ants within C. thoermeri patches: Dorymyrmex tener, Camponotus distinguendus, and D. richteri. Ant species differed in their aggressiveness towards aphid predators and R. conicus; being D. tener the most aggressive species in the ant assemblage. Dorymyrmex tener was also more frequent and abundant on C. thoermeri than the other ant species. Dorymyrmex tener effectively expelled aphid predators from the plants and positively affected aphid population growth. Concerning ants’ indirect effects, I found that D. tener affects C. thoermeri reproduction through aphid abundance (support for the "Indirect biotic resistance" hypothesis). However, D. tener did not affect C. thoermeri reproduction through an effect on R. conicus (rejecting the "Indirect biotic facilitation" hypothesis). At the population level, ants did not affect C. thoermeri population growth. However, R. conicus negatively affected C. thoermeri population growth. My results show that (1) aphid-tending ant aggressiveness is related to aphid defense and aphid population growth, (2) only aggressive ant species indirectly affect C. thoermeri fitness through the aphid pathway, and (3) aphid-tending ants do not impact C. thoermeri population dynamics. My thesis highlights the importance of indirect biotic interactions and population studies in understanding species invasion.