Aspectos poblacionales y rol ecológico del monito del monte (Dromiciops gliroides), un marsupial clave para el bosque templado de Patagonia

Abstract

En los sistemas naturales coexisten numerosas especies, pero solo algunas son fundamentales para el mantenimiento de la estructura de toda la comunidad. El monito del monte (Dromiciops gliroides, Microbiotheriidae) es un pequeño marsupial de hábitos nocturnos y arbóreos, endémico de la porción norte del bosque templado de Patagonia, donde juega un rol clave en la dispersión de semillas de plantas con frutos carnosos. Dromiciops gliroides es altamente susceptible a la fragmentación y degradación del hábitat, con abundancias poblacionales extremadamente bajas en ambientes degradados. Además de su importante rol ecológico posee características filogenéticas únicas. El género Dromiciops es el único representante vivo del orden Microbiotheria, uno de los primeros linajes en diferenciarse entre los marsupiales; y que está más relacionado filogenéticamente con los marsupiales actuales australianos que con los sudamericanos. Estudios moleculares recientes revelaron altos niveles de diferenciación intra-clado dentro del género, por lo que el género Dromiciops se considera hoy representado por dos especies (D. gliroides y D. bozinovici) cuyas poblaciones se distribuyen a lo largo de 950 km a ambos lados de los Andes. En esta tesis expandimos el conocimiento del género Dromiciops estudiando diferentes poblaciones en un contexto espacialmente heterogéneo, y analizamos diferentes aspectos de la ecología comportamental y de interacciones de D. gliroides en el bosque templado de Patagonia al este de los Andes. En particular: i) estimamos el área de distribución del género Dromiciops en Argentina, ii) identificamos los factores que determinan los patrones de actividad de D. gliroides, relacionando esos parámetros con los componentes del hábitat y la ubicación geográfica, y iii) caracterizamos el rol ecológico de D. gliroides, distinguiendo entre sus principales relaciones positivas (dispersión de semillas) y negativas (depredación de nidos de aves) en diferentes ambientes del bosque templado de Patagonia. A partir de registros con cámaras trampa encontramos que Dromiciops estuvo presente en todos los tipos de bosque estudiados (coihue, ñire, lenga y selva valdiviana). Además, ampliamos la distribución conocida del género en Argentina casi 300 kilómetros al norte del límite previamente conocido. Las localidades norteñas corresponderían a D. bozinovici, lo cual implica la presencia de una nueva especie en Argentina. Respecto a la ecología comportamental de D. gliroides, encontramos variaciones a nivel temporal y espacial en sus patrones de actividad. Dromiciops gliroides se encuentra más activo hacia el final del verano y comienzo del otoño. Durante esta época, los individuos de D. gliroides aumentan su consumo de alimentos con el fin de obtener reservas para soportar el periodo de hibernación. A escala espacial de microhábitat, la cobertura de arbustos se asoció positivamente con la actividad de D. gliroides. Estas variaciones comportamentales pueden deberse a diferencias en la disponibilidad de recursos entre microhábitats o a comportamientos de escape de los depredadores. Considerando la estructura del hábitat, nuestros resultados apoyan la importancia de la conservación del sotobosque para la supervivencia de esta especie y alertan sobre las consecuencias negativas de la degradación del hábitat. Respecto a la ecología de interacciones de D. gliroides, encontramos que la tasa de germinación en cuatro de los cinco grupos de plantas evaluadas aumentó con el paso por el tracto digestivo del marsupial. Además, agregando los datos de esta tesis a los obtenidos a partir de una revisión bibliográfica, encontramos que D. gliroides podría dispersar todas las especies de epífitas, casi una cuarta parte de las enredaderas y parásitas y cerca de la mitad de las especies de árboles y arbustos presentes en el bosque templado de Patagonia. En cuanto a sus interacciones negativas, desarrollamos dos estudios con nidos artificiales para evaluar su impacto en las comunidades de aves como posible depredador de nidos. Primero realizamos un estudio local con huevos de diferentes tamaños (codorniz y canario) y luego un estudio regional comparando el consumo de huevos en tres tipos de bosques (coihue, ñire y lenga). Dromiciops gliroides resultó incapaz de manipular huevos de grandes dimensiones, como el de codorniz, y romper su cáscara. Utilizando huevos pequeños (canario), encontramos que este marsupial depredó nidos en todos los tipos de bosques, pero la probabilidad de depredación fue afectada por las características estructurales de los ambientes. Al igual que lo detectado mediante los patrones de actividad, este marsupial prefirió depredar nidos ubicados en sitios con alta cobertura arbustiva, lo cual sugiere que D. gliroides utiliza microhábitats más densos y por eso observamos una mayor depredación en esos micrositios, además de tratarse de lugares seguros, donde se encuentra protegido contra sus propios depredadores (principalmente aéreos). Estos resultados le otorgan a D. gliroides un rol ecológico que era desconocido dentro del bosque templado de Patagonia en Argentina. En conclusión, esta tesis aporta datos novedosos sobre la distribución geográfica del género Dromiciops y actualiza el conocimiento de los patrones de actividad y roles ecológicos de D. gliroides. En conjunto, nuestros resultados demuestran el rol clave que desempeña D. gliroides como dispersor de semillas dentro del bosque, revelan su impacto potencial como predador de nidos de aves, y destacan su estrecha asociación con la vegetación del sotobosque y la importancia de su conservación para la protección de la flora altamente endémica de este bioma. Esta información constituye un valioso aporte para el conocimiento y la planificación de estrategias de conservación de esta esta especie emblemática del bosque templado de Patagonia,

Numerous species coexist in natural systems, but only a few are essential for the maintenance of the structure of the entire community. The Monito del monte (Dromiciops gliroides, Microbiotheriidae) is a small marsupial of nocturnal and arboreal habits, endemic to the northern portion of the temperate forest of Patagonia, where it plays a key role in the dispersal of seeds of plants with fleshy fruits. Dromiciops gliroides is highly susceptible to habitat fragmentation and degradation, with extremely low population abundances in degraded environments. In addition to its important ecological role, it has unique phylogenetic characteristics. The genus Dromiciops is the only living representative of the order Microbiotheria, one of the first lineages to differentiate among marsupials, and which is more phylogenetically related to the current Australian marsupials than to the other South Americans. Recent molecular studies revealed high levels of intra-clade differentiation within the genus, so that the genus Dromiciops is now considered to be represented by two species (D. gliroides and D. bozinovici) whose populations are distributed along 950 km on both sides of the Andes. In this thesis we expand the knowledge of the genus Dromiciops by studying different populations in a spatially heterogeneous context, and analyze different aspects of the behavioral ecology and interactions of D. gliroides in the temperate forest of Patagonia east of the Andes. In particular, we: i) estimate the distribution area of the genus Dromiciops in Argentina, ii) identify the factors that determine the activity patterns of D. gliroides, relating these parameters to habitat components and geographic location, and iii) characterize the ecological role of D. gliroides, distinguishing between its main positive (seed dispersal) and negative (bird nest predation) relations in different environments of the temperate forest of Patagonia. From camera trap records we found that Dromiciops was present in every forest type studied (coigue, Antarctic beech, lenga beech and valdivian). Besides, we extended the known distribution of the genus in Argentina almost 300 km to the north of the previously known limit. These northest localities presumably correspond to D. bozinovici, which implies the presence of a new species for Argentina. Regarding to the behavioral ecology of D. gliroides, we found temporal and spatial variations in its activity patterns. Dromiciops glirodies is most active in late summer and early autumn. During this period, D. gliroides individuals increase their food consumption in order to obtain reserves to support the hibernation period. At the microhabitat spatial scale, shrub cover was positively associated with D. gliroides activity. These behavioral variations may be due to differences in resource availability between microhabitats and/or predator-avoidance behavior. Considering habitat structure, our results support the importance of understory conservation for the survival of this species and warn about the negative consequences of habitat degradation. Regarding the interactions ecology of D. gliroides, we found that the germination rate in four of the five plant groups evaluated increased with passage through the digestive tract of the marsupial. Furthermore, adding the data from this thesis to those obtained from a literature review, we found that D. gliroides could disperse all epiphyte species, almost a quarter of the vines and parasites, and about half of the tree and shrub species present in the temperate forest of Patagonia. Regarding their negative interactions, we developed two studies with artificial nests to evaluate their impact on bird communities as a potential nest predator. First we conducted a local study with eggs of different sizes (quail and canary) and then a regional study comparing egg consumption in three types of forests (coigue, Antarctic beech and lenga beech). Dromiciops gliroides was unable to manipulate large eggs, such as quail eggs, and break their shells. Using small eggs (canary), we found that this marsupial preyed on nests in all forest types, but the probability of predation was affected by the structural characteristics of the environments. As detected by activity patterns, this marsupial preferred to prey on nests located in sites with high shrub cover, suggesting that D. gliroides uses denser microhabitats and therefore we observed greater predation in these microsites, in addition to being safe places, protected against its own predators (mainly aerial). These results give D. gliroides an ecological role that was unknown within the temperate forest of Patagonia in Argentina. In conclusion, this thesis provides novel data on the geographic distribution of the genus Dromiciops and updates the knowledge of the activity patterns and ecological roles of D. gliroides. Overall, our results demonstrate the key role played by D. gliroides as a seed disperser within the forest, reveal its potential impact as a predator of bird nests, and highlight its close association with understory vegetation and the importance of its conservation for the protection of the highly endemic flora of this biome. This information constitutes a valuable contribution to the knowledge and planning of conservation strategies for this emblematic species of the Patagonian temperate forest.