¿Cómo sobreviven los lagartos de Patagonia al frío extremo? El caso de Liolaemus pictus y Liolaemus lineomaculatus

Abstract

En hábitats templados, polares y montañosos, los ectotermos deben pasar gran parte de su vida haciendo frente a los desafíos relacionados con temperaturas bajo cero; e incluso cuando las temperaturas son superiores a 0°C, el clima frío puede tener un efecto negativo en los umbrales de actividad y el rendimiento locomotor. Lagartos que habitan estos ambientes pueden responder a las bajas temperaturas de manera fisiológica, comportamental o mediante una combinación de ambas. La respuesta fisiológica puede estar dada por mecanismos como la tolerancia al congelamiento o la evitación del congelamiento (por superenfriamiento). Mientras tanto, comportamentalmente, los lagartos pueden desplazarse hacia ambientes con climas más favorables, o elegir microambientes adecuados donde pasar los meses más fríos hasta reiniciar la actividad. Poblaciones de una misma especie que viven en entornos con climas diferentes pueden desarrollar distintas capacidades de resistencia al frío y de rendimiento locomotor, incluso si la separación geográfica (como en latitud o elevación) no es grande. No obstante, las diferencias climáticas entre las poblaciones pueden no representar precisamente lo que los lagartos experimentan en el micrositio donde eligen pasar los meses más fríos y los momentos de inactividad. En esta tesis, se evaluó la resistencia al frío de dos especies de lagarto de Patagonia, Liolaemus pictus y L. lineomaculatus (Liolaemidae) a través de mecanismos fisiológicos y ecológicos. Con L. pictus se trabajó con dos poblaciones: en un bosque de baja elevación (700 msnm, San Carlos de Bariloche, provincia de Río Negro) y en un bosque de mediana elevación (1100 msnm, en Esquel, provincia de Chubut); mientras que con L. lineomaculatus se trabajó con una población localizada en una estepa de alta elevación (1800 msnm, en Esquel, provincia de Chubut) y otra población en una estepa de alta latitud (450 msnm, en Calafate, provincia de Santa Cruz). Para poder evaluar la resistencia al frío y conocer las temperaturas mínimas y tasas de enfriamiento a la cuales están normalmente expuestas las lagartijas, se colocaron modelos de lagartijas conectados a data-loggers en potenciales refugios en los sitios de muestreo a lo largo de un año. La información obtenida fue analizada y comparada, evaluando la importancia ecológica de distintos tipos de refugio para cada uno de los ambientes. Se capturaron individuos en esos sitios de muestreo y se realizaron experimentos de tolerancia al frío, exponiendo a las lagartijas a temperaturas bajo cero con tasas de enfriamiento controladas (basando tanto las tasas como las temperaturas mínimas en los valores obtenidos por los data-loggers). Luego, se realizaron análisis bioquímicos de los compuestos en sangre que podrían estar utilizando si fueran capaces de tolerar el congelamiento o evitarlo por superenfriamiento, comparando entre controles y tratamiento. Por otro lado, con otros individuos de L. lineomaculatus se realizaron pruebas de rendimiento locomotor, haciendo correr a las lagartijas a distintas temperaturas, con énfasis en temperaturas bajas, para poder evaluar y comparar entre poblaciones las distintas capacidades de desplazamiento y su posible asociación con el régimen térmico en el que vive cada población. Se dividieron las carreras en un componente de 0,15 m y un componente de 1,15 m. En términos generales, del análisis del perfil térmico de refugios potenciales se observó que la elección de refugios adecuados podría permitir a los lagartos Liolaemus pictus pasar los meses más fríos en bosques de baja y mediana elevación sin recurrir a mecanismos fisiológicos como la tolerancia al congelamiento o el superenfriamiento. Por otro lado, los sitios de las poblaciones de L. lineomaculatus en estepas de alta latitud y elevación estuvieron expuestos a menores temperaturas y por mayor cantidad de tiempo que los sitios de L. pictus. Las poblaciones de L. lineomaculatus podrían pasar gran parte de los meses más fríos refugiados en condiciones relativamente estables, pero los datos obtenidos revelaron la ocurrencia de heladas ocasionales que podrían inducir a las especies a desarrollar mecanismos fisiológicos complementarios para poder sobrevivir. En todos los ambientes analizados se encontraron importantes diferencias térmicas entre potenciales refugios, a centímetros o metros de distancia entre sí. Los refugios adecuados pueden dar a los individuos una ventaja ecológica en las estaciones frías, cuando podrían ocurrir algunos días calurosos intermitentes, permitiéndoles así reanudar la actividad cuando otras especies pueden todavía estar en torpor. Los análisis bioquímicos revelaron que en ambas especies el único compuesto que mostró diferencias de concentración en sangre por la exposición a temperaturas bajo cero fue la glucosa, que tendió a aumentar en los individuos enfriados y a disminuir en los individuos control. A pesar de no haber encontrado compuestos bioquímicos que cambien de concentración de manera ecológicamente significativa por la exposición a bajas temperaturas, Liolaemus pictus tiene un punto de superenfriamiento (donde una reacción exotérmica indica congelamiento) considerablemente bajo, similar al de L. lineomaculatus (-5,3°C para L. pictus; -5,8°C para L. lineomaculatus de Esquel y -7,5°C L. lineomaculatus de Calafate), a pesar de habitar ambientes con un régimen de temperatura menos frío. Finalmente, de la comparación de las capacidades de rendimiento locomotor entre las poblaciones de Liolaemus lineomaculatus, los análisis de las curvas de rendimiento térmico (TPC por termal performance curve) mostraron curvas muy similares entre ambas poblaciones. En relación a las diferencias ambientales que se encontraron entre ambos sitios, se pudo observar una mayor amplitud de tolerancia térmica en la población de Esquel con respecto a la de Calafate y una forma marginalmente diferente de las curvas de rendimiento térmico en las carreras de 0,15 m, en donde la población de Calafate mostró una disminución exponencial más pronunciada que la de Esquel para valores de temperatura por encima de la Topt. Liolaemus pictus y L. lineomaculatus presentan estrategias comportamentales vinculadas al uso de refugios, a la termorregulación y a la locomoción que, en conjunto con respuestas fisiológicas, les posibilitan sobrevivir a las temperaturas ambientales bajo cero que ocurren en los bosques de baja y mediana elevación y en las estepas de alta latitud y elevación de la Patagonia. Esta tesis proporciona valiosa información sobre la interacción dinámica entre las estrategias ecológicas y los mecanismos fisiológicos que los animales deben equilibrar para sobrevivir a ambientes fríos y templados.

In temperate, polar and mountainous habitats, ectotherms must spend much of their lives coping with the challenges associated with freezing temperatures; and even when temperatures are above 0°C, cold weather can have a negative effect on activity thresholds and locomotor performance. Lizards inhabiting these environments may respond to low temperatures physiologically, behaviorally, or by a combination of both. The physiological response may be through mechanisms such as freezing tolerance or freeze avoidance (supercooling). Meanwhile, behaviorally, lizards may move to environments with more favorable climates, or choose appropriate microenvironments where they can spend the colder months until they resume activity. Populations of the same species living in environments with different climates may develop different cold hardiness and locomotor performance capabilities, even if the geographic separation (such as in latitude or elevation) is not great. However, climatic differences between populations may not represent precisely what lizards experience in the microsite where they choose to spend the coldest months and times of inactivity. In this thesis, I studied the cold hardiness of two Patagonian lizard species, Liolaemus pictus and L. lineomaculatus (Liolaemidae) through physiological and ecological mechanisms. With L. pictus, I worked with two populations: in a low elevation forest (700 masl, San Carlos de Bariloche, Río Negro province) and in a medium elevation forest (1100 masl, in Esquel, Chubut province); while with L. lineomaculatus I worked with a population located in a high elevation steppe (1800 masl, in Esquel, Chubut province) and another population in a high latitude steppe (450 masl, in Calafate, Santa Cruz province). In order to study cold resistance and to know the minimum temperatures and cooling rates to which lizards are normally exposed, we placed lizard models connected to data-loggers in potential refuges at the sampling sites over the course of a year. The information obtained was analyzed and compared, assessing the ecological importance of different types of refuges for each of the environments. I captured individuals at these sampling sites and conducted cold tolerance experiments, exposing lizards to sub-zero temperatures at controlled cooling rates (basing both rates and minimum temperatures on values obtained by data-loggers). I then performed biochemical analyses of the compounds in blood that they might be using if they were able to tolerate freezing or avoid it by supercooling, comparing between controls and treatment. On the other hand, with other individuals of L. lineomaculatus I performed locomotor performance tests, making the lizards run at different temperatures, with emphasis on vi low temperatures, in order to evaluate and compare between populations the different displacement capacities and their possible association with the thermal regime in which each population lives. I divided the runs into a 0.15 m component and a 1.15 m component. Overall, from the analysis of the thermal profile of potential refuges, I observed that the choice of suitable refuges could allow Liolaemus pictus lizards to spend the coldest months in low and medium elevation forests without resorting to physiological mechanisms such as freezing tolerance or supercooling. On the other hand, L. lineomaculatus population sites in high latitude and high elevation steppes were exposed to lower temperatures and for greater amounts of time than L. pictus sites. L. lineomaculatus populations could spend much of the colder months sheltered in relatively stable conditions, but the data obtained revealed the occurrence of occasional frosts that could induce the species to develop complementary physiological mechanisms in order to survive. In all the environments analyzed, I found important thermal differences between potential refuges, centimeters or meters apart. Appropriate refuges may give individuals an ecological advantage in cold seasons, when intermittent warm days may occur, allowing them to resume activity when other species may still be suffering in torpor. Biochemical analyses revealed that in both species the only compound that showed differences in blood concentration due to exposure to freezing temperatures was glucose, which tended to increase in the cooled individuals and decrease in the control individuals. Despite not finding ecologically significant changes in the concentration of biochemical after exposure to low temperatures, L. pictus has a considerably low supercooling point (where an exothermic reaction indicates freezing), similar to that of L. lineomaculatus (-5.3°C for L. pictus; -5.8°C for L. lineomaculatus from Esquel and -7.5°C L. lineomaculatus from Calafate), despite inhabiting environments with a less cold temperature regime. Finally, from the comparison of locomotor performance capabilities between L. lineomaculatus populations, the analysis of thermal performance curves (TPC for thermal performance curve) showed very similar curves between both populations. In relation to the environmental differences I found between sites, we were able to observe a greater thermal tolerance amplitude in the Esquel population with respect to the Calafate population and a marginally different shape of the thermal performance curves in the 0.15 m runs, where the Calafate population showed a steeper exponential decrease than the Esquel population for temperature values above the